Рис. 1. Бабочки Bicyclus anynana. Фото с сайта yalescientific.org

Самки африканской бабочки-нимфалиды вида Bicyclus anynana чаще спариваются с более старыми самцами. Оказалось, что это поведение необъяснимо с точки зрения его выгоды для самки. Дело в том, что качество спермы самца уменьшается с возрастом — поэтому успех размножения самки (количество отложенных яиц и вылупившихся гусениц) находится в обратной зависимости от возраста самца. Объясняется все поведением самца: более старые самцы ведут себя активнее при ухаживании за самкой, они более подвижны. Поэтому им удается спариваться чаще, а самки на самом деле ничего не выбирают.

Обычно считается, что самки вкладывают в потомство больше, чем самцы: например, им требуется больше энергии для производства «дорогих» яйцеклеток, в то время как сперма считается более «дешевой». Однако накапливается все больше данных о том, что производство эякулята, по крайней мере у некоторых животных, более затратное, чем казалось ранее. Поэтому, в частности, потенции самца могут снижаться с возрастом.

Этот вопрос, на примере бабочки Bicyclus anynana из семейства Нимфалиды(Nymphalidae), решили изучить зоологи из Германии. Их интересовала не только зависимость качества эякулята от возраста самца, но и то, как эта зависимость влияет на выбор самкой брачного партнера и успех ее размножения. Результаты оказались несколько неожиданными: выяснилось, что в реальности все происходит не так, как должно было бы быть, если бы самки действовали оптимально. Удалось узнать и другие интересные подробности.

В природе эти бабочки распространены в Африке к югу от Сахары. В качестве объекта исследования выступала лабораторная популяция бабочек, содержащаяся в Лейденском университете (Нидерланды). Эти насекомые происходят от нескольких сотен яиц, собранных в 2008 году в Малави. СамкиBicyclus anynana в большинстве случаев спариваются только раз жизни. Самцы же могут спариваться много раз — они способны к этому уже в первый день после появления из куколки и в той или степени сохраняют эту способность до конца жизни, которая длится от одного до нескольких месяцев.

В экспериментах использовали две группы самок. Каждая самка из обеих групп спаривалась с тем или иным специально подобранным самцом: самцы различались по возрасту и количеству предшествующих копуляций (рис. 2). Сразу после спаривания у самок из первой группы извлекали сперматофор и определяли его массу и количество сперматозоидов в нем. Самок из второй группы использовали для изучения успешности размножения. Сначала подсчитывали, сколько яиц они отложат, а затем, помещая яйца в подходящие условия, определяли, из скольких вылупятся гусеницы. Кроме того, у самцов, спаривавшихся с самками из второй группы, затем определяли уровеньокислительного стресса: для этого после спаривания их замораживали, затем их брюшко гомогенизировали и использовали для измерения содержанияреактивных форм кислорода.

Рис. 2. Зависимость изучаемых параметров от возраста самца и количества спариваний.Цвет кружков пропорционален возрасту самца: чем темнее, тем старше. ROM — реактивные формы кислорода (reactive oxygen metabolites). Рисунок из обсуждаемой статьи в Behavioral Ecology and Sociobiology (с изменениями)

Основные результаты приведены на рис. 2. Выяснилось, что у самцов, спарившихся лишь раз, масса сперматофора и количество сперматозоидов увеличивается с возрастом (рис. 2, а, b). То есть, например, эти показатели больше у самца, который первый и единственный раз спарился в возрасте 6 дней — по сравнению с тем, который сделал это трехдневным. А вот у самцов, которые спаривались 2–4 раза (и к моменту экспериментального спаривания они уже не были девственными), никакой связи с возрастом выявлено не было. Видимо, это связано с тем, что у самцов с возрастом потенции к производству сперматофоров не снижаются, а самцы, не спаривавшиеся ни разу, постепенно «накапливают» сперму. Но, как видно из рис. 2, речь идет, конечно, не о всей жизни самца, а только о периоде в первые 12 дней. Так что, в общем, ничего удивительного в этих результатах нет.

Но у остальных изученных параметров зависимость от возраста самца выявилась отчетливее. Оказалось, что успех размножения самок в целом падает пропорционально возрасту самца (рис. 2, c). Что касается самих самцов, то у них с возрастом увеличивается содержание в клетках реактивных форм кислорода — то есть окислительный стресс более выражен (рис. 2, d). Иными словами, даже за 12 дней эксперимента самцы постепенно «старели». Это особенность, видимо, и объясняет уменьшение успеха размножения. Скорее всего, у более старых самцов сокращается число жизнеспособных сперматозоидов. Этим и можно объяснить снижение числа яиц и сокращения успеха вылупления.

Итак, с возрастом самцы постепенно становятся худшими производителями. Но при этом масса сперматофора и количество сперматозоидов у них не меняется. А это значит, что использование последних параметров в качестве показателя качества самца как производителя не всегда корректно.

Далее, согласно полученным результатам можно предположить, что самкам выгоднее спариваться с более молодыми самцами. Тем самым они максимизируют свой успех размножения (как уже говорилось, большинство самок спаривается лишь раз в жизни). Однако дело обстоит ровно наоборот: было показано, что «старые» самцы спариваются много чаще «молодых». С чем это связано?

В ходе экспериментов выяснилось, что главную роль здесь играет поведение самца, а вот его физические данные (размер тела и «упитанность») оказались не существенны. Феромоны также не оказывали влияние на выбор самками более старых самцов. «Старые» самцы (возрастом 12 дней) при помещении к ним самки вели себя активнее — в частности, они больше летали и чаще ухаживали за самкой (рис. 3).

Рис. 3. Частота двух форм поведения «молодых» и «старых» самцов при подсаживании к ним девственной самки. Рисунок из статьи I. Karl et al. 2013. Dissecting the mechanisms underlying old male mating advantage in a butterfly (с изменениями)

Иными словами, мотивация и активность «старых» самцов и есть тот механизм, который позволяет им спариваться чаще. А выбор самок, если он и присутствует, играет подчиненную роль.